Die Abteilung Betrieb in Krefeld und Köln ist für die Steuerung des Betriebsdienstes der Autobahnen zuständig. Alle 15 Autobahnmeistereien der Niederlassung Rheinland unterstehen dieser. 

Die Abteilung Betrieb sorgt für die Abstimmung der Betriebsabläufe und kümmert sich in den beiden Häusern um Themen wie Beschaffung von Materialien, Fahrzeugen und Geräten, um Bedarfsermittlungen oder Jahresverträge für Markierungen, Schutzplanken, Beschilderung, Reinigung und Reparatur von Unfallstellen, Bankettsanierungen usw. Hinzu kommen Themen wie der Winterdienst, die Budgetverwaltung und die Baumkontrolle. Sie schafft damit die Voraussetzungen, dass die Meistereien ihre Arbeit ausführen können. Darüber hinausüberwacht die Abteilung selbstständig alle Verträge, die der Unterhaltung und der Instandsetzung der Strecken dienen.

Die Abteilung Verkehr Technik kümmert sich um die Koordinierung von Baustellen und die verkehrsrechtlichen Anordnungen der Arbeitsstellensicherung. Wegweisungen, Beschilderungen und Markierungen an den Autobahnen und Nebenanlagen fallen genauso in diesen Bereich wie die Prüfung von Verlauf und Qualität der Beschilderung, sowie die Betreuung touristischer Hinweisschilder. Die Verbesserung von Unfallhäufungsstellen, die Mitarbeit in den Unfallkommissionen und die regelmäßigen Verkehrszählungen werden hier verantwortet.

Alle elektrischen Anlagen im Bereich großer Bauwerke, die nicht in den Bereich der Telematik fallen, werden durch diese Abteilung gepflegt und unterhalten. Dazu gehören beispielsweise die elektronischen Hinweise an Tank- und Rastanlagen sowie an Autohöfen und Parkplätzen.

Zusätzlich wird durch diese Abteilung in Krefeld die Aufrüstung der Sicherheitstechnik der Tunnel im Rheinland betreut. Für die Unterhaltung der Anlagen sind dann die Tunnelleitzentrale in Duisburg und das Team Tunneltechnik in Ratingen zuständig, die beide dieser Abteilung zugeordnet sind.

Die Abteilung Verkehrsgrundsätze / Verkehrsrecht in der Niederlassung Krefeld übernimmt die rechtlichen Aufgaben im Verkehrsbereich. Dazu gehören die verkehrsbehördlichen Aufgaben an den Autobahnen wie zum Beispiel die Anordnung von Markierungen und Dauerbeschilderungen aller Art, die Mitarbeit in den Unfallkommissionen sowie die Erteilung von Ausnahmegenehmigungen. Die Abteilung wird auch an der Genehmigung der Absicherung von Dauerbaustellen beteiligt. 

In beiden Häusern wird darüber hinaus über Angelegenheiten der  Straßenverwaltung und Sondernutzung entschieden.

Die Abteilung Hochbau und Gebäudemanagement kümmert sich mit seinen beiden Teams (Gebäudemanagement/ Nebenbetriebe und Hochbau) in der Niederlassung Krefeld um alle Belange der Dienstgebäude und Dienstwohnungen sowie um Planung, Bau, Unterhaltung und Instandsetzung allen Nebenanlagen . Zu den Nebenanlagen gehören die Autobahnmeistereien, die PWC-Anlagen und sonstige Gebäudeanlagen an den Autobahnen. 

Der Passive Lärmschutz an Gebäuden und die Baugenehmigung von Anlagen Dritter (Tank- und Rast AG) an der Strecke sowie die Vergabe von Konzessions-verträgen sind weitere wichtige Aufgaben in dieser Abteilung.